Protoceratops

Protoceratops andrewsi habitava os desertos semi-áridos da Ásia Central durante o Campaniano, entre 75 e 71 milhões de anos atrás. A Formação Djadochta, seu principal ambiente preservado, era um deserto de dunas eólicas com inter-dunas úmidas e ocasionais lençóis d'água efêmeros. O clima era quente e seco, com fortes ventos sazonais que formavam grandes dunas de areia. A vegetação era esparsa, composta principalmente de arbustos xerofíticos, plantas com flores primitivas e possivelmente coníferas anãs. A fauna associada incluía Velociraptor mongoliensis, oviraptorídeos, anquilossaurídeos, lagartos e mamíferos multituberculados.

Protoceratops andrewsi era um herbívoro pastador de baixo porte, especializado em vegetação rasteira. Seu bico córneo afiado funcionava como uma tesoura eficiente para cortar folhas, galhos finos e possivelmente frutos de plantas xerofíticas. Os dentes posteriores formavam baterias dentárias compactadas capazes de triturar material vegetal duro e fibroso, como raízes e caules. A musculatura mandibular era particularmente robusta para um animal de seu porte, gerando forças de mordida relativamente elevadas. Adultos eram quadrúpedes obrigatórios, o que limitava o alcance vertical ao pastejo de vegetação baixa, enquanto juvenis podiam se erguer sobre os membros posteriores para acessar níveis mais altos.

O registro fóssil de Protoceratops andrewsi aponta para comportamento social desenvolvido. A abundância de espécimes em diferentes estágios etários frequentemente preservados em grupos sugere comportamento gregário. O ninho MPC-D 100/530 com quinze filhotes pós-eclosão implica permanência no ninho e cuidado parental nas fases iniciais do desenvolvimento. A franja parieto-esquamosal, que cresce desproporcionalmente durante a ontogenia (Hone et al. 2016) e mostra alta variância morfológica consistente com seleção (Knapp et al. 2021), sugere uso em sinalização social intraespecífica, provavelmente reconhecimento de espécie, dominância hierárquica ou escolha de parceiro. A relação predatória com Velociraptor está bem documentada tanto pelo fóssil dos Dinossauros em Combate quanto por evidências de marcas de dentes (Hone et al. 2010).

A histologia óssea de Protoceratops andrewsi (Fostowicz-Frelik & Slowiak 2018) revela fisiologia mesotérmica, com crescimento rápido na fase juvenil e desaceleração progressiva na maturidade. O tecido fibrolamelado com vascularização abundante nos juvenis é característico de metabolismo relativamente elevado, enquanto o osso lamelar dos adultos indica estabilização. O período de incubação calculado por Erickson et al. (2017) de pelo menos 83 dias é de grau reptiliano, mais lento que aves de tamanho comparável, sugerindo que a temperatura corporal elevada não era mantida durante a embriogênese ou que os ovos eram incubados pela temperatura do substrato (como tartarugas). A confirmação de ovos de casca mole por Norell et al. (2020) indica que eram enterrados na areia das dunas para incubação passiva, à semelhança dos crocodilianos modernos.

Paper fundador da espécie, publicado pelos paleontólogos Walter Granger e William King Gregory após a 3ª Expedição Asiática Central do AMNH às Penhascos Flamejantes (Bayan Dzak). O holótipo AMNH 6466, coletado em 2 de setembro de 1922 pelo fotógrafo J.B. Shackelford, é um crânio quase completo. Granger e Gregory caracterizam um ceratópsio primitivo com bico córneo, franja parieto-esquamosal desenvolvida e ausência de chifres orbitais e nasais verdadeiros, distinguindo-o dos ceratopsídeos derivados conhecidos da América do Norte. O nome homenageia Roy Chapman Andrews, líder das expedições asiáticas do AMNH. O trabalho estabelece Protoceratopsidae como família distinta dentro de Ceratopsia e abre o debate sobre a origem asiática dos ceratópsios com chifres. Este artigo lançou décadas de pesquisa sobre o dinossauro herbívoro mais abundante do Cretáceo do deserto mongol.

Crânio holótipo de Protoceratops andrewsi (AMNH 6251) no Museu Americano de História Natural, Nova York, o mesmo museu que financiou as expedições de Granger e Gregory em 1922.

Crânio do espécime AMNH 6466 de Protoceratops andrewsi, coletado nas Penhascos Flamejantes em 1922 e descrito por Granger e Gregory no paper fundador da espécie.

Monografia osteológica clássica de Barnum Brown e Erich Schlaikjer, que descrevem em detalhe a anatomia de P. andrewsi a partir de múltiplos espécimes do AMNH, cobrindo diferentes estágios ontogenéticos. Os autores documentam mudanças dramáticas de forma durante o crescimento: a franja parietal parte de pequena e quase circular nos juvenis até tornar-se grande e em leque nos adultos; os ossos nasais se alongam progressivamente; as órbitas oculares diminuem em tamanho relativo com a idade. Brown e Schlaikjer também relatam um espécime (AMNH 6418) com uma camada endurecida sobre o crânio que interpretam como possível impressão de pele, embora levantem dúvidas sobre sua autenticidade. Este trabalho estabelece a primeira série de crescimento formal para um ceratópsio e permanece como referência anatômica primária da espécie por décadas.

Espécime AMNH 6418 de Protoceratops andrewsi com possíveis impressões de pele sobre o crânio, relatado por Brown e Schlaikjer (1940). A autenticidade da impressão permanece debatida.

Comparação esquelética entre juvenil e adulto de Protoceratops andrewsi, documentando as profundas diferenças de forma ao longo do crescimento estudadas por Brown e Schlaikjer (1940).

Fastovsky e colegas descrevem um ninho extraordinário: uma depressão circular contendo quinze juvenis de Protoceratops andrewsi, todos de tamanho e estágio de desenvolvimento semelhantes, o que indica que pertencem à mesma ninhada. O ninho foi coletado na Formação Djadochta, em Tugriken Shireh, Mongólia. Os filhotes não são neonatos: têm dentição funcional e ossos bem ossificados, sugerindo que permaneceram no ninho durante as primeiras semanas ou meses de vida pós-eclosão. Isso implica cuidado parental, pelo menos nas fases iniciais do desenvolvimento pós-natal. O trabalho fornece a primeira evidência direta de comportamento social basal em ceratópsios. Dados sobre o tamanho dos filhotes e a geometria do ninho sugerem que a progenitora tinha entre 1,5 e 2 metros de comprimento. Este é o primeiro ninho confirmado de Protoceratops na ciência formal e coloca este gênero asiático ao lado de hadrossaurídeos e oviraptorídeos como exemplos de cuidado parental dinosauriano.

Desenho de linha do ninho MPC-D 100/530 de Protoceratops andrewsi, mostrando os quinze juvenis articulados dentro da depressão circular, conforme descrito por Fastovsky et al. (2011).

Filhote de Protoceratops andrewsi no Museu Americano de História Natural. Espécimes como este demonstram o avançado estado de desenvolvimento dos filhotes ao nascer, coerente com o estudo de Fastovsky et al. (2011).

Farke e colegas descrevem um novo ceratópsio da Formação Cloverly (Montana, EUA) e o inserem em uma análise filogenética abrangente de Neoceratopsia. O resultado é uma das filogenias de referência do grupo, que posiciona Protoceratops andrewsi como coronossauro basal, próximo à base dos grandes ceratópsios com chifres. A análise biogeográfica rastreia múltiplos eventos de dispersão entre a Ásia e a América do Norte, e coloca a linhagem protoceratopsídea como ancestral de formas norte-americanas derivadas. O trabalho inclui uma das filogenias mais completas de Ceratopsia disponíveis em acesso aberto, com diagnósticos de nós e listas de sinapomorfias. Para Protoceratops andrewsi especificamente, o paper confirma sua posição no clado Coronosauria, definido como o menor clado contendo Protoceratops andrewsi e Triceratops horridus — evidenciando que ele representa uma posição filogenética-chave para entender a evolução dos ceratópsios.

Mapa de distribuição global de ceratópsios, mostrando o padrão biogeográfico estudado por Farke et al. (2014). Protoceratops andrewsi é um dos principais táxons usados como calibração na análise filogenética.

Comparação de tamanho entre membros de Protoceratopsidae: Protoceratops andrewsi, P. hellenikorhinus, Bagaceratops e Breviceratops. Farke et al. (2014) analisaram as relações filogenéticas desta família asiática.

Maiorino e colegas aplicam morfometria geométrica bidimensional a 29 crânios de Protoceratops andrewsi, testando sistematicamente a hipótese de dimorfismo sexual que havia sido sugerida por estudos anteriores com base em diferenças de tamanho de franja e crânio. A análise de componentes principais e MANOVAs não-paramétricas não recuperam separação clara entre hipotéticos 'machos' e 'fêmeas' no morfoespaço craniàno, tanto em vista lateral quanto dorsal. O único caractere com sinal potencialmente dimórfico é a altura do chifre nasal, mas mesmo esse resultado é fraco estatisticamente. A conclusão central é que machos e fêmeas de P. andrewsi possuem morfologias cranianas semelhantes, o que tem implicações profundas para a interpretação da franja como sinal sexualmente selecionado: se machos e fêmeas têm franjas de formas e tamanhos comparáveis, a seleção pode ter sido por reconhecimento de espécie ou sinais sociais mais amplos, não estritamente por seleção sexual.

Diagrama de variação morfológica em espécimes de Protoceratops, mostrando as diferenças individuais na forma do crânio analisadas por Maiorino et al. (2015) em seu estudo de morfometria geométrica.

Diagrama do crânio de Protoceratops andrewsi em vista lateral, mostrando as estruturas mensuradas por morfometria geométrica em estudos como o de Maiorino et al. (2015).

Hone, Wood e Knell analisam 37 espécimes de Protoceratops andrewsi abrangendo quatro classes de tamanho distintas e demonstram que a franja parieto-esquamosal apresenta alometria positiva durante a ontogenia: ela cresce desproporcionalmente maior em relação ao tamanho corporal à medida que o animal envelhece. Os jugais também mostram tendência de aumento relativo. Em contraste, outras estruturas cranianas não apresentam essa alometria exagerada. O padrão é consistente com a hipótese de seleção sexossocial (ornamentos sujeitos à seleção competitiva entre coespecíficos crescem mais rápido que o resto do corpo). Esta foi a primeira análise alométrica multiespécime formal de P. andrewsi e a primeira evidência direta de seleção sobre a franja ceratópsiana em um táxon não-ceratopsídeo. O trabalho foi citado pelo estudo de Knapp et al. (2021) como base para a hipótese de sinalização testada em 3D.

Comparação de crânios de Protoceratops andrewsi em diferentes estágios ontogenéticos, demonstrando o crescimento desproporcional da franja documentado por Hone, Wood e Knell (2016).

Comparação de tamanho entre P. andrewsi e P. hellenikorhinus com figura humana de referência. Hone et al. (2016) estudaram a alometria da franja em 37 espécimes de P. andrewsi.

Erickson e colegas utilizam uma técnica inovadora para determinar diretamente o período de incubação de dinossauros: contagem das linhas de Von Ebner (linhas de crescimento incremental diário formadas durante a mineralização dos dentes) em dentes embrionários de Protoceratops andrewsi e Hypacrosaurus stebingeri. Para P. andrewsi, o período de reposição dentária embrionária médio foi de 30,68 dias, e o período mínimo de incubação calculado foi de 83,16 dias, duas a três vezes mais lento que ovos de aves de tamanho comparável. Este ritmo de incubação de grau reptiliano é notável porque contrasta com o metabolismo endotérmico de alto nível que se inferiu para os dinossauros. Os autores propõem que períodos longos de incubação podem ter contribuído para a vulnerabilidade à extinção ao final do Cretáceo: ninhos expostos por mais tempo representam maior risco de predação e variações climáticas.

Espécime de Protoceratops andrewsi no CosmoCaixa Barcelona. Estudos de incubação como o de Erickson et al. (2017) foram possíveis graças à abundância de embriões bem preservados desta espécie.

Comparação de tamanho entre Protoceratops andrewsi e um ser humano. O pequeno porte do animal se reflete no tamanho reduzido dos ovos estudados por Erickson et al. (2017), com cerca de 12 cm de comprimento.

Fostowicz-Frelik e Slowiak apresentam o primeiro estudo abrangente de histologia óssea de Protoceratops andrewsi, analisando seções de ossos longos, franja parietal e costelas de espécimes em diferentes estágios ontogenéticos da Formação Djadochta. A microestrutura óssea revela tecido de osso fibrolamelado com fibras de Sharpey e canais vasculares longitudinais nos juvenis, indicando crescimento rápido. Os adultos mostram remodeling extenso e deposição de osso lamelar paralelo, característico de crescimento mais lento. Os anéis de crescimento presentes permitem estimar a idade e identificar mudanças de ritmo de crescimento. Os resultados são consistentes com fisiologia mesotérmica, intermediária entre répteis ectotermos e aves endotermas. O paper também compara P. andrewsi com outros ceratópsios, estabelecendo que os Protoceratopsidae seguem um padrão de crescimento acelerado precoce e desaceleração acentuada na maturidade, diferente dos ceratopsídeos derivados.

Esqueleto de Protoceratops andrewsi em museu. O estudo histológico de Fostowicz-Frelik e Slowiak (2018) analisou seções de ossos longos como fêmur e tíbia para determinar o ritmo de crescimento da espécie.

Diversidade de Protoceratopsidae: Bagaceratops (acima) e Protoceratops (abaixo). O estudo histológico de 2018 comparou P. andrewsi com outros membros da família para estabelecer padrões filogenéticos de crescimento.

Slowiak, Tereshchenko e Fostowicz-Frelik descrevem o esqueleto apendicular (membros) de Protoceratops andrewsi com base em um novo subadulto quase completo e articulado. Apesar de décadas de estudo, a anatomia pós-craniana de P. andrewsi nunca havia sido descrita em detalhe: este paper preenche essa lacuna com uma descrição osso a osso de todos os elementos dos membros anteriores e posteriores, comparada a outros ceratópsios. A análise ontogenética revela que juvenis possuem proporções dos membros compatíveis com locomoção bípede facultativa, enquanto adultos são obrigatoriamente quadrúpedes. A análise da morfologia e amplitude de movimento do membro anterior confirma postura semierguida, não rasteante. O estudo também estabelece dados métricos de referência para todos os elementos esqueléticos do membro, permitindo comparações futuras com outros não-ceratopsídeos.

Reconstituição esquelética de Protoceratops andrewsi adulto por Scott Hartman, mostrando a franja parieto-esquamosal proeminente e a postura quadrúpede comprovada pelo estudo de Slowiak et al. (2019).

Espécime histórico de Protoceratops andrewsi do AMNH (6417). Slowiak et al. (2019) usaram espécimes articulados como referência para descrever detalhadamente a anatomia dos membros desta espécie pela primeira vez.

Knapp, Knell e Hone elevam o estudo da franja de Protoceratops a um novo nível metodológico: morfometria geométrica de pontos de referência em 3D, usando superfícies digitalizadas dos crânios. Testam três predições da hipótese de sinalização sexossocial: (1) baixa integração morfológica da franja com o resto do crânio; (2) taxa de mudança ontogenética significativamente maior na franja que em outros módulos cranianos; (3) variância morfológica mais alta na franja. As três predições são suportadas pelos dados, o que é forte evidência de que a franja estava sob seleção distinta do resto do crânio. Notavelmente, dimorfismo sexual na forma craniàna não é detectado, sugerindo que a sinalização pode ter sido de escolha mútua de parceiros ou sinais sociais de posição hierárquica, não apenas de machos para fêmeas.

Espécime MPC-D 100/519 de Protoceratops andrewsi, representativo dos crânios analisados em morfometria geométrica 3D por Knapp, Knell e Hone (2021) para testar a hipótese de sinalização sexossocial da franja.

Fóssil de Protoceratops da Formação Bayan Mandahu (China). Knapp et al. (2021) demonstraram que a franja apresenta variância morfológica desproporcional ao resto do crânio, compatível com estrutura de sinalização social.

Norell e colegas (incluindo Jasmina Wiemann e Matteo Fabbri de Yale) aplicam espectroscopia Raman in situ e microscopia petrográfica a ovos com embriões de Protoceratops andrewsi e Mussaurus patagonicus. Os resultados revelam resíduos de membrana proteinácea de casca de ovo preservados quimicamente, típicos de ovos de casca mole. Esta é a primeira evidência de que ceratópsios punham ovos de casca mole, explicando por que ninhos de ceratópsios eram tão raros no registro fóssil: cascas moles se decompõem facilmente. A descoberta tem implicações evolutivas profundas: o ovo calcificado duro não era ancestral em dinossauros, mas derivado, tendo surgido independentemente pelo menos três vezes. Para Protoceratops andrewsi especificamente, confirma a natureza de casca mole dos ovos identificados por Fastovsky et al. (2011) e explica a excelente preservação dos embriões — soterrados rapidamente em areia de duna, sem a casca calcificada que normalmente facilitaria a fossilização.

Bloco de quatro espécimes juvenis de Protoceratops andrewsi (MPC-D 100/526 A-D), soterrados juntos na Formação Djadochta. Ninhos e grupos como este fornecem contexto paleoecológico para a descoberta de Norell et al. (2020) sobre os ovos de casca mole da espécie.

Espécime de Protoceratops andrewsi em Tugriken Shireh, Gobi, descoberto em 1971. A Formação Djadochta nesta localidade forneceu os ovos com embriões estudados quimicamente por Norell et al. (2020).

Hone e colegas relatam um conjunto de ossos de Protoceratops da Formação Bayan Mandahu (Mongólia Interior, China) com marcas de dentes de dromeossaurídeo, acompanhados de dentes esfoliados que provavelmente pertenciam a Velociraptor. Pelo menos oito fragmentos ósseos mostram marcas inequívocas de alimentação: sulcos superficiais, perfurações mais profundas e um fragmento com marcas em ambos os lados. Esse material é independente do famoso espécime dos Dinossauros em Combate (MPC-D 100/512) e foi preservado na mesma Formação, mas em localidade diferente. As marcas são interpretadas como consumo de carcaça em estágio tardio, seja por predação seguida de alimentação demorada, seja por carniçagem. O trabalho expande geograficamente a evidência da relação predatória Velociraptor-Protoceratops e mostra que ela ocorria em pelo menos duas bacias sedimentares distintas da Ásia Central no Campaniano.

Réplica dos Dinossauros em Combate (MPC-D 100/512 e 100/25), mostrando Protoceratops andrewsi com as mandíbulas no membro de Velociraptor mongoliensis. Hone et al. (2010) encontraram evidência adicional desta relação predatória na Formação Bayan Mandahu.

Vértebras caudais e espinhos da cauda de Protoceratops andrewsi. Hone et al. (2010) documentaram marcas de dentes de Velociraptor em ossos desta espécie, confirmando a interação predatória entre os dois animais.

Tereshchenko examina as vértebras cervicais de múltiplos espécimes de Protoceratops andrewsi e identifica pelo menos quatro morfotipos distintos com base em diferenças de forma: proporções do corpo vertebral, inclinação dos pedicúnios do arco neural, orientação das diaposófises e inclinação do eixo longo da base diapofiseal em relação ao eixo longitudinal do centro. A amostra disponível contém representantes de quatro morfotipos, cuja origem (sexual, ontogenética ou variação individual) ainda é debatida. O trabalho contribui para a compreensão da variação intraespecífica em P. andrewsi e levanta questões sobre a taxonomia do gênero: seriam alguns morfotipos variantes individuais ou representantes de taxa distintos? O estudo complementa as análises de morfometria geométrica craniàna publicadas nos anos anteriores e expande o foco para o esqueleto axial pós-craniano, menos estudado.

Membro posterior direito de Protoceratops andrewsi. Tereshchenko (2018) analisou variação morfológica nas vértebras cervicais de múltiplos espécimes como este, identificando pelo menos quatro morfotipos distintos na espécie.

Placas esternais de Protoceratops andrewsi, descritas em detalhe por Slowiak et al. (2019) e relacionadas ao polimorfismo intraespecífico documentado por Tereshchenko (2018) nas vértebras cervicais.

Jerzykiewicz e colegas realizam uma análise sedimentológica e estratigráfica abrangente da Formação Djadochta e seus estratos correlatos na Mongólia Interior (China), comparando-os com a localidade-tipo em Bayan Dzak. Cinco fácies litológicas e sedimentológicas são descritas: depósitos de dunas eólicas com arenitos de estratificação cruzada (E-1), dunas eólicas modificadas por cimentação calcítica (E-2), depósitos de avalanche de areia (S), conglomerados de margem de bacia (C) e lamitos interdunas de lagos e lagoas efêmeras (M). O paleoambiente é de deserto semi-árido quente com grandes dunas de areia, condições de vento forte e disponibilidade de água episódica. Protoceratops andrewsi é o macrovertebrado mais abundante em ambas as localidades, e os autores discutem como sua abundância em ambiente tão árido implica existência de vegetação arbustiva suficiente para sustentar populações. O estudo é referência primária para o paleoambiente de Protoceratops.

Escápula do espécime subadulto ZPAL MgD-II/3 de Protoceratops andrewsi da Formação Djadochta. Jerzykiewicz et al. (1993) descreveram as condições de soterramento rápido por avalanche de areia que permitem a preservação de espécimes articulados como este.

Morfologia dos pés de Protoceratops andrewsi em diferentes estágios ontogenéticos, de filhote a adulto. Os pés robustos eram adaptados para se locomover nas areias da Formação Djadochta, cujo paleoambiente desértico foi analisado por Jerzykiewicz et al. (1993).

Slowiak e Fostowicz-Frelik descrevem o esqueleto axial de um espécime subadulto de Protoceratops andrewsi da Formação Djadokhta, complementando o trabalho de 2019 sobre o esqueleto apendicular. O estudo fornece descrição detalhada das vértebras cervicais, dorsais, sacrais e caudais, preenchendo lacuna significativa no conhecimento da anatomia pós-craniana desta espécie. As vértebras cervicais mostram características diagnósticas distintas das de outros ceratópsios basais, incluindo proporções específicas dos centros e orientação dos processos transversos. O material subadulto permite comparações ontogenéticas com adultos e juvenis, revelando mudanças de forma da coluna durante o crescimento. Este trabalho completa a série de estudos de Slowiak e colaboradores que forneceram, nos últimos anos, a descrição mais abrangente da anatomia pós-craniana de P. andrewsi desde as expedições dos anos 1920.

Mãos de Protoceratops andrewsi, parte do esqueleto apendicular descrito por Slowiak et al. (2019) e cujo conhecimento foi complementado pelo estudo do esqueleto axial publicado por Slowiak e Fostowicz-Frelik em 2022.

Fêmur direito do espécime subadulto ZPAL MgD-II/3 de Protoceratops andrewsi, espécime utilizado nos estudos de anatomia pós-craniana de Slowiak e colaboradores, incluindo o trabalho de 2022 sobre o esqueleto axial.

Animatrônico em tamanho real do T-rex da franquia Jurassic Park, com o Jeep vermelho icônico da série — Amaury Laporte · CC BY 2.0